Die österreichisch-slowenische Grenze stellt den Startpunkt der E61 in Slowenien dar. Genau genommen nimmt sie ihren Straßenverlauf in der Nähe von Hrušica auf und verläuft danach über Naklo und Krainburg bis nach Ljubljana. Die Fernverkehrsstraße führt im Anschluss weiter in die Gemeinde Divača und nimmt gemeinsam mit der E 70 Kurs auf die slowenisch-italienische Grenze (Fernetti) auf.
Das Stück danach befindet sich nicht mehr auf slowenischem, sondern auf italienischem Boden. Die Straße erreicht nach der Grenze Fernetti Villa Opicina und danach über die Statale 14 Triest Basovizza. Sie setzt sich weiter über die istrische Halbinsel in südöstlicher Richtung fort und endet in Pesek di Grozzana (italienisch-slowenische Grenze).
Der letzte Teil der Verbindung verläuft über Kozina und Starod und erreicht danach einen der Grenzübergänge nach Kroatien aus Slowenien (D8 slowenisch-kroatische Grenze).